Применение полногеномного анализа ассоциаций для выявления маркеров, ассоциированных с хозяйственно ценными признаками овса

Успешное решение проблем селекции, связанных с увеличением продуктивности и улучшением качественных показателей зерна, возможно лишь при наличии соответствующего генотипированного исходного материала. Овес – зерновая культура универсального использования. Зерно овса имеет высокую питательную ценность, содержит незаменимые ненасыщенные жирные кислоты, основные минеральные элементы, глобулярные белки, β-глюканы и характеризуется наличием разнообразных химических веществ, проявляющих антиоксидантные свойства. В последнее время овес довольно широко используется на пищевые и диетические цели, для расширения ассортимента функциональных продуктов питания. Доказано, что продукты, получаемые из овса, являются средством профилактики и терапии некоторых хронических заболеваний. Большое значение приобретает выделение источников и создание доноров хозяйственно ценных признаков и тщательность изучения их компонентов. Полногеномный анализ ассоциаций (GWAS) – статистический метод, который позволяет идентифицировать геномные области, связанные с хозяйственно ценными признаками. Для применения данного анализа необходима информация о геноме объекта исследования, а также проведение фенотипирования в полевых условиях, как правило, в течение трех лет. В статье рассматривается использование GWAS для выявления маркеров, ассоциированных с основными агрономическими и биохимическими признаками. В публикации показаны возможности использования данного метода для анализа хозяйственно ценных признаков овса. Основное внимание уделено содержанию β-глюканов в зерновке и поиску маркеров, связанных с данным признаком, с применением метода GWAS.

1. Achleitner A., Tinker N.A., Zechner E., Buerstmayr H. Genetic diversity among oat varieties of worldwide origin and associations of AFLP markers with quantitative traits. Theoretical and Applied Genetics. 2008;117(7):1041-1053. DOI: 10.1007/s00122-008-0843-y

2. Alghamdi J., Padmanabhan S. Fundamentals of complex trait genetics and association studies. In: S. Padmanabhan (ed.). Handbook of Pharmacogenomics and Stratified Medicine. London: Academic Press; 2014. p.235-257. DOI: 10.1016/B978-0-12-386882-4.00012-8

3. Alqudah A.M., Sallam A., Baenziger P.S., Börner A. GWAS: Fast-forwarding gene identification and characterization in temperate Cereals: lessons from Barley – A review. Journal of Advanced Research. 2020;22:119-135. DOI: 10.1016/j.jare.2019.10.013

4. Ayliffe M., Singh R., Lagudah E. Durable resistance to wheat stem rust needed. Current Opinion in Plant Biology. 2008;11(2):187-192. DOI: 10.1016/j.pbi.2008.02.001

5. Бакулина А.В., Новоселова Н.В., Савинцева Л.С., Баталова Г.А. ДНК-маркеры в селекции овса на устойчивость к корончатой ржавчине (обзор). Труды по прикладной ботанике, генетике и селекции. 2022;183(1):224-235. DOI: 10.30901/2227-8834-2022-1-224-235

6. Barrett J.C., Fry B., Maller J., Daly M.J. Haploview: analysis and visualization of LD and haplotype maps. Bioinformatics. 2005;21(2):263-265. DOI: 10.1093/bioinformatics/bth457

7. Bekele W.A., Wight C.P., Chao S., Howarth C.J., Tinker N.A. Haplotype-based genotyping-by-sequencing in oat genome research. Plant Biotechnology Journal. 2018;16(8):1452-1463. DOI: 10.1111/pbi.12888

8. Belcher A.R., Graebner R.C., Cuesta-Marcos A., Fisk S., Filichkin T., Smith K.P. et al. Registration of the TCAP FAC-WIN6 barley panel for genomewide association studies. Journal of Plant Registrations. 2015;9(3):411-418. DOI: 10.3198/jpr2014.12.0083crmp

9. Boland P., Lawes D.A. The inheritance of the naked grain character in oats studied in a cross between the naked variety caesar and the husked variety BO 1/11. Euphytica. 1973;22(3):582-591. DOI: 10.1007/BF00036659

10. Bradbury P.J., Zhang Z., Kroon D.E., Casstevens T.M., Ramdoss Y., Buckler E.S. TASSEL: software for association mapping of complex traits in diverse samples. Bioinformatics. 2007;23(19):2633-2635. DOI: 10.1093/bioinformatics/btm308

11. Brownlee I.A. The physiological roles of dietary fiber. Food Hydrocolloids. 2011;25(2):238-250. DOI: 10.1016/j.foodhyd.2009.11.013

12. Burrows V.D., Molnar S.J., Tinker N.A., Marder T., Butler G., Lybaert A. Groat yield of naked and covered oat. Canadian Journal of Plant Science. 2001;81(4):727-729. DOI: 10.4141/P00-181

13. Bussler W.W., Dezego K., Bowen M. Buige A., Esposito D., Lila M.A., Komarnytsky S. Health modifying regions in the oat (Avena sativa) genome responsible for beneficial effects on immune and gastrointestinal health. The FASEB Journal. 2017;31(S1):437.7. DOI: 10.1096/fasebj.31.1_supplement.437.7

14. Canales F.J., Montilla-Bascón G., Bekele W.A., Howarth C.J., Langdon T., Rispail N. et al. Population genomics of Mediterranean oat (A. sativa) reveals high genetic diversity and three loci for heading date. Theoretical and Applied Genetics. 2021;134(7):2063-2077. DOI: 10.1007/s00122-021-03805-2

15. Carlson C.H., Fiedler J.D., Naraghi S.M., Nazareno E.S., Ardayfio N.K., McMullen M.S. et al. Archetypes of inflorescence: genome-wide association networks of panicle morphometric, growth, and disease variables in a multiparent oat population. Genetics. 2023;223(2):iyak128. DOI: 10.1093/genetics/iyac128

16. Carlson M.O., Montilla-Bascón G., Hoekenga O.A., Tinker N.A., Poland J., Baseggio M. et al. Multivariate genome-wide association analyses reveal the genetic basis of seed fatty acid composition in oat (Avena sativa L.). G3 – Genes Genomes Genetics. 2019;9(9):2963-2975. DOI: 10.1534/g3.119.400228

17. Chawade A., Sikora P., Bräutigam M., Larsson M., Vivekanand V., Nakash M.A. et al. Development and characterization of an oat TILLING-population and identification of mutations in lignin and beta-glucan biosynthesis genes. BMC Plant Biology. 2010;10(1):86. DOI: 10.1186/1471-2229-10-86

18. Davey J.W., Hohenlohe P.A., Etter P.D., Boone J.Q., Catchen J.M., Blaxter M.L. Genome-wide genetic marker discovery and genotyping using next-generation sequencing. Nature Reviews. Genetics. 2011;12(7):499-510. DOI: 10.1038/nrg3012

19. Дмитриев А.П. Ржавчина овса. Санкт-Петербург: ВИЗР; 2000.

20. Endelman J.B. New algorithm improves fine structure of the barley consensus SNP map. BMC Genomics. 2011;12:407. DOI: 10.1186/1471-2164-12-407

21. Fogarty M.C., Smith S.M., Sheridan J.L., Hu G., Islamovic I., Reid R. et al. Identification of mixed linkage β-glucan quantitative trait loci and evaluation of AsCslF6 homoeologs in hexaploid oat. Crop Science. 2020;60(2):914-933. DOI: 10.1002/csc2.20015

22. Gasparis S. (ed.). Methods in molecular biology. Vol. 1536. Oat: methods and protocols. Clifton, NJ: Humana Press; 2017. DOI: 10.1007/978-1-4939-6682-0

23. Geng X., Zhi D., Liu Z. Genome-wide association studies of performance traits. In: Z. Liu (ed.). Bioinformatics in Aquaculture: Principles and Methods. Hoboken, NJ: John Wiley & Sons; 2017. p.415-433.

24. Hoffman D.L. Inheritance and linkage relationships of morphological and isozyme loci in As-genome diploid oat (Avena spp.). Journal of Heredity. 1999;90(4):446-452. DOI: 10.1093/jhered/90.4.446

25. Houston K., McKim S.M., Comadran J., Bonar N., Druka I., Uzrek N. et al. Variation in the interaction between alleles of HvAPETALA2 and microRNA172 determines the density of grains on the barley inflorescence. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2013;110(41):16675-16680. DOI: 10.1073/pnas.1311681110

26. Иванова Ю.С., Фомина М.Н., Лоскутов И.Г. Биохимические показатели качества зерна у коллекционных образцов овса голозерного в условиях Северной Лесостепи. Достижения науки и техники АПК. 2018;32(6):38-41. DOI: 10.24411/0235-2451-2018-10609

27. Jensen J. Estimation of recombination parameters between a quantitative trait locus (QTL) and two marker gene loci. Theoretical and Applied Genetics. 1989;78(5):613-618. DOI: 10.1007/BF00262554

28. Kamal N., Tsardakas Renhuldt N., Bentzer J., Gundlach H., Haberer G., Juhász A. et al. The mosaic oat genome gives insights into a uniquely healthy cereal crop. Nature. 2022;606(7912):113-119. DOI: 10.1038/s41586-022-04732-y

29. Kang H.M., Sul J.H., Service S.K., Zaitlen N.A., Kong S.Y, Freimer N.B. et al. Variance component model to account for sample structure in genome-wide association studies. Nature Genetics. 2010;42(4):348-354. DOI: 10.1038/ng.548

30. Kapoor R., Singh T.P. Breeding oats for biotic and abiotic stresses. International Journal of Current Microbiology and Applied Sciences. 2020;9(1):274-283. DOI: 10.20546/ijcmas.2020.901.032

31. Kianian S.F., Phillips R.L., Rines H.W., Fulcher R.G., Webster F.H., Stuthman D.D. Quantitative trait loci influencing β-glucan content in oat (Avena sativa, 2n=6x=42). Theoretical and Applied Genetics. 2000;101(7):1039-1048. DOI: 10.1007/s001220051578

32. Klos K.E., Huang Y.F., Bekele W.A., Obert D.E., Babiker E., Beattie A.D. et al. Population genomics related to adaptation in elite oat germplasm. The Plant Genome. 2016;9(2):0103. DOI: 10.3835/plantgenome2015.10.0103

33. Klos K.E., Yimer A.B., Babiker E.M., Beattie A.D., Bonman J.M., Carson M.L. et al. Genome‐wide association mapping of crown rust resistance in oat elite germplasm. The Plant Genome. 2017;10(2):0107. DOI: 10.3835/plantgenome2016.10.0107

34. Korte A., Vilhjálmsson B.J., Segura V., Platt A., Long Q., Nordborg M. A mixed-model approach for genome-wide association studies of correlated traits in structured populations. Nature Genetics. 2012;44(9):1066-1071. DOI: 10.1038/ng.2376

35. Leggett J.M. Using and conserving Avena genetic resources. In: G.J. Scoles, B.G. Rossnagel (eds). Proceedings of the 5th International Oat Conference and 7th International Barley Genetic Symposium. Saskatoon: University of Saskatchewan; 1996. p.128-132.

36. Li Q., Fu C., Liang C., Ni X., Zhao X., Chen M. et al. Crop lodging and the roles of lignin, cellulose, and hemicellulose in lodging resistance. Agronomy. 2022;12(8):1795. DOI: 10.3390/agronomy12081795

37. Лоскутов И.Г. Овес (Avena L.). Распространение, систематика, эволюция и селекционная ценность. Санкт-Петербург: ВИР; 2007.

38. Loskutov I.G., Gnutikov A.A., Blinova E.V., Rodionov A.V. The origin and resource potential of wild and cultivated species of the genus of oats (Avena L.). Russian Journal of Genetics. 2021;57(6):642-661. DOI: 10.1134/S1022795421060065

39. Loskutov I.G., Polonskiy V.I. Content of β-glucans in oat grain as a perspective direction of breeding for health products and fodder (review). Agricultural Biology. 2017;52(4):646-657. DOI: 10.15389/agrobiology.2017.4.646eng

40. Loskutov I.G., Rines H.W. Avena L. In: C. Kole (ed.). Wild Crop Relatives: Genomic and Breeding Resources. Heidelberg; Berlin: Springer; 2011. p.109-184. DOI: 10.1007/978-3-642-14228-4_3

41. Лоскутов И.Г., Ковалева О.Н., Блинова Е.В., Сафонова И.В. Методические указания по изучению и сохранению мировой коллекции ячменя, овса и ржи. Санкт-Петербург: ВИР; 2024.

42. Лукина К.А., Шоева О.Ю., Ковалева О.Н., Лоскутов И.Г. Содержание антоцианов в образцах зерновок ячменя и овса из коллекции ВИР. Биотехнология и селекция растений. 2021;4(3):5-14. DOI: 10.30901/2658-6266-2021-3-o4

43. Макарова М.А., Карачева Г.С., Ломакина И.В., Семенова Л.Г. Результаты изучения устойчивости генофонда яровых зерновых культур к фитопатогенам в Приамурье. Дальневосточный аграрный вестник. 2017;3(43):61-67.

44. Marshall H.G., Murphy C.F. Inheritance of dwarfness in three oat crosses and relationship of height to panicle and culm length. Crop Science. 1981;21(2):335-338. DOI: 10.2135/cropsci1981.0011183X002100020033x

45. Milach S.C.K., Federizzi L.C. Dwarfing genes in plant improvement. Advances in Agronomy. 2001;73:35-66. DOI :10.1016/S0065-2113(01)73004-0

46. Milach S.C.K., Rines H.W., Phillips R.L. Molecular genetic mapping of dwarfing genes in oat. Theoretical and Applied Genetics. 1997;95(5):783-790. DOI: 10.1007/s001220050626

47. Milach S.C.K., Rines H.W., Phillips R.L., Stuthman D.D., Morikawa T. Inheritance of a new dwarfing gene in oat. Crop Science. 1998;38(2):356-360. DOI: 10.2135/cropsci1998.0011183X003800020013x

48. Miller S.S., Wood P.J., Pietrzak L.N., Fulcher R.G. Mixed linkage beta-glucan, protein content and kernel weigh in Avena species. Cereal Chemistry. 1993;70(2):231-233.

49. Mohammadi M., Xavier A., Beckett T., Beyer S., Chen L., Chikssa H. et al. Identification, deployment, and transferability of quantitative trait loci from genome-wide association studies in plants. Current Plant Biology. 2020;24:100145. DOI: 10.1016/j.cpb.2020.100145

50. Моисеева М.Н., Ерёмин Д.И. Проблема полегания и урожайности овса при различном уровне минерального питания в лесостепи Зауралья. Известия Оренбургского государственного аграрного университета. 2022;4(96):46-50.

51. Montilla-Bascón G., Rispail N., Sanchez-Martin J., Rubiales D., Mur L.A.J., Langdon T. et al. Genome-wide association study for crown rust (Puccinia coronata f. sp. avenae) and powdery mildew (Blumeria graminis f. sp. avenae) resistance in an oat (Avena sativa) collection of commercial varieties and landraces. Frontiers in Plant Science. 2015;6:103. DOI: 10.3389/fpls.2015.00103

52. Morikawa T. Genetic analysis on dwarfness of wild oats, Avena fatua. The Japanese Journal of Genetics. 1989;64(5):363-371. DOI: 10.1266/jjg.64.363

53. Nadeem M.A., Nawaz M.A., Shahid M.Q., Doğan Y., Comertpay G., Yildiz M. et al. DNA molecular markers in plant breeding: current status and recent advancements in genomic selection and genome editing. Biotechnology and Biotechnological Equipment. 2018;32(2):261-285. DOI: 10.1080/13102818.2017.1400401

54. Newell M.A., Asoro F.G., Scott M.P., White P.J., Beavis W.D., Jannink J.L. Genome-wide association study for oat (Avena sativa L.) beta-glucan concentration using germplasm of worldwide origin. Theoretical and Applied Genetics. 2012;125(8):1687-1696. DOI: 10.1007/s00122-012-1945-0

55. Newell M.A., Cook D., Tinker N.A., Jannink J.L. Population structure and linkage disequilibrium in oat (Avena sativa L.): implications for genome-wide association studies. Theoretical and Applied Genetics. 2011;122(3):623-632. DOI: 10.1007/s00122-010-1474-7

56. Pauli D., Muehlbauer G.J., Smith K.P., Cooper B., Hole D., Obert D.E. et al. Association mapping of agronomic QTLs in U.S. spring barley breeding germplasm. The Plant Genome. 2014;7(3):0037. DOI: 10.3835/plantgenome2013.11.0037

57. Peng Y., Yan H., Guo L., Deng C., Wang Ch., Wang Y. et al. Reference genome assemblies reveal the origin and evolution of allohexaploid oat. Nature Genetics. 2022;54(8):1248-1258. DOI: 10.1038/s41588-022-01127-7

58. Полонский В.И., Сурин Н.А., Герасимов С.А., Липшин А.Г., Сумина А.В., Зюте С.А. Оценка образцов ячменя на содержание β-глюканов в зерне и другие ценные признаки в условиях Восточной Сибири. Труды по прикладной ботанике, генетике и селекции. 2021;182(1):48-58. DOI: 10.30901/2227-8834-2021-1-48-58

59. Price A.L., Patterson N.J., Plenge R.M., Weinblatt M.E., Shadick N.A., Reich D. Principal components analysis corrects for stratification in genome-wide association studies. Nature Genetics. 2006;38(8):904-909. DOI: 10.1038/ng1847

60. Pritchard J.K., Stephens M., Donnelly P. Inference of population structure using multilocus genotype data. Genetics. 2000;155(2):945-959. DOI: 10.1093/genetics/155.2.945

61. Purcell S., Neale B., Todd-Brown K., Thomas L., Ferreira M.A.R., Bender D. et al. PLINK: a tool set for whole-genome association and population-based linkage analyses. American Journal of Human Genetics. 2007;81(3):559-575. DOI: 10.1086/519795

62. Rasheed A., Hao Y., Xia X., Khan A., Xu Y., Varshney R.K. et al. Crop breeding chips and genotyping platforms: progress, challenges, and perspectives. Molecular Plant. 2017;10(8):1047-1064. DOI: 10.1016/j.molp.2017.06.008

63. Redaelli R., Del Frate V., Bellato S., Terracciano G., Ciccoritti R., Germeier C.U. et al. Genetic and environmental variability in total and soluble β-glucan in European oat genotypes. Journal of Cereal Science. 2013;57(2):193-199. DOI: 10.1016/j.jcs.2012.09.003

64. Rispail N., Montilla-Bascón G., Sanchez-Martín J., Flores F., Howarth C., Langdon T. et al. Multi-environmental trials reveal genetic plasticity of oat agronomic traits associated with climate variable changes. Frontiers in Plant Science. 2018;9:1358. DOI: 10.3389/fpls.2018.01358

65. Rodionov A.V., Machs E.M., Mikhailova Yu.V., Loskutov I.G., Amosova A.V., Krainova L.M. et al. Phenomenon of multiple mutations in the 35S rRNA genes of the C subgenome of polyploid Avena L. Russian Journal of Genetics. 2020;56(6):674-683. DOI: 10.31857/S0016675820060090

66. Розанова И.В., Хлесткина Е.К. NGS-секвенирование в селекционно-генетических исследованиях ячменя. Вавиловский журнал генетики и селекции. 2020;24(4):348-355. DOI: 10.18699/VJ20.627

67. Shvachko N., Solovyeva M., Rozanova I., Kibkalo I., Kolesova M., Brykova A. et al. Mining of QTLs for spring bread wheat spike productivity by comparing spring wheat cultivars released in different decades of the last century. Plants. 2024;13(8):1081. DOI: 10.3390/plants13081081

68. Shvachko N.A., Loskutov I.G., Semilet T.V., Popov V.S., Kovaleva O.N., Konarev A.V. Bioactive components in oat and barley grain as a promising breeding trend for functional food production. Molecules. 2021;26(8):2260. DOI: 10.3390/molecules26082260

69. Швачко Н.А., Семилет Т.В., Попов В.С., Блинова Е.В., Лоскутов И.Г. Изучение полиморфизма гена CslF6, ассоциированного с биосинтезом β-D-глюкана, у диплоидных образцов овса Avena strigosa Schreb. из коллекции ВИР. Труды по прикладной ботанике, генетике и селекции. 2025;186(1):191-201. DOI: 10.30901/2227-8834-2025-1-191-201

70. Sikora P., Tosh S.M., Brummer Y., Olsson O. Identification of high β-glucan oat lines and localization and chemical characterization of their seed kernel β-glucans. Food Chemistry. 2013;137(1-4):83-91. DOI: 10.1016/j.foodchem.2012.10.007

71. Single R.M., Thomson G. Linkage disequilibrium: population genetics of multiple loci. In: R.M. Kliman (ed.). Encyclopedia of Evolutionary Biology. Cambridge, MA: Academic Press; 2016. p.400-404. DOI: 10.1016/B978-0-12-800049-6.00030-5

72. Smuldersa M.J.M., van de Wiela C.C.M., van den Broecka H.C., van der Meera I.M., Israel-Hoevelakena T.P.M., Timmera R.D. et al. Oats in healthy gluten-free and regular diets: A perspective. Food Research International. 2018;110:3-10. DOI: 10.1016/j.foodres.2017.11.03

73. Song G., Huo P., Wu B., Zhang Z. A genetic linkage map of hexaploid naked oat constructed with SSR markers. The Crop Journal. 2015;3(4):353-357. DOI: 10.1016/j.cj.2015.01.005

74. Tinker N.A., Chao S., Lazo G.R., Oliver R.E., Huang Y.F., Poland J.A. et al. A SNP genotyping array for hexaploid oat. The Plant Genome. 2014;7(3):0010. DOI: 10.3835/plantgenome2014.03.0010

75. Tinker N.A., Wight C.P., Bekele W.A., Yan W., Jellen E.N., Renhuldt N.T. et al. Genome analysis in Avena sativa reveals hidden breeding barriers and opportunities for oat improvement. Communications Biology. 2022;5(1):474. DOI: 10.1038/s42003-022-03256-5

76. Toole G.A., Le Gall G., Colquhoun I.J., Drea S., Opanowicz M., Bedö Z. et al. Spectroscopic analysis of diversity in the spatial distribution of arabinoxylan structures in endosperm cell walls of cereal species in the HEALTHGRAIN diversity collection. Journal of Cereal Science. 2012;56(2):134-141. DOI: 10.1016/j.jcs.2012.02.016

77. Tumino G., Voorrips R.E., Morcia C., Ghizzoni R., Germeier C.U., Paulo M.J. et al. Genome-wide association analysis for lodging tolerance and plant height in a diverse European hexaploid oat collection. Euphytica. 2017;213(8):163. DOI: 10.1007/s10681-017-1939-8

78. Tumino G., Voorrips R.E., Rizza F., Badeck F.W., Morcia C., Ghizzoni R. et al. Population structure and genome-wide association analysis for frost tolerance in oat using continuous SNP array signal intensity ratios. Theoretical and Applied Genetics. 2016;129(9):1711-1724. DOI: 10.1007/s00122-016-2734-y

79. Valevskaya L., Dzyuba N., Bunyak E., Evdokimova G. The meaning of grain cultures in healthy food. Sciences of Europe. 2017;18(18):71-73.

80. Wang L., Xu J., Wang H., Chen T., You E., Bian H. et al. Population structure analysis and genome-wide association study of a hexaploid oat landrace and cultivar collection. Frontiers in Plant Science. 2023;14:1131751. DOI: 10.3389/fpls.2023.1131751

81. Веллер Дж.И. Геномная селекция животных. Санкт-Петербург: Проспект Науки; 2018.

82. Winkler L.R., Bonman J.M., Chao S., Yimer B.A., Bockelman H., Klos K.E. Population structure and genotype–phenotype associations in a collection of oat landraces and historic cultivars. Frontiers in Plant Science. 2016;7:1077. DOI: 10.3389/fpls.2016.01077

83. Yan H., Yu K., Xu Y., Zhou P., Zhao J., Li Y. et al. Position validation of the dwarfing gene Dw6 in oat (Avena sativa L.) and its correlated effects on agronomic traits. Frontiers in Plant Science. 2021;12:668847. DOI: 10.3389/fpls.2021.668847

84. Yan H., Zhang H., Zhou P., Ren C., Peng Y. Genome-wide association mapping of QTL underlying groat protein content of a diverse panel of oat accessions. International Journal of Molecular Sciences. 2023;24(6):5581. DOI: 10.3390/ijms24065581

85. Yan H., Zhou P., Peng Y., Bekele W.A., Ren C., Tinker N.A. et al. Genetic diversity and genome-wide association analysis in Chinese hulless oat germplasm. Theoretical and Applied Genetics. 2020;133(7):3365-3380. DOI: 10.1007/s00122-020-03674-1

86. Yang J., Lee S.H., Goddard M.E., Visscher P.M. GCTA: a tool for genome-wide complex trait analysis. American Journal of Human Genetics. 2011;88(1):76-82. DOI: 10.1016/j.ajhg.2010.11.011

87. Zhu C., Gore M., Buckler E.S., Yu J. Status and prospects of association mapping in plants. The Plant Genome. 2008;1(1):0089. DOI: 10.3835/plantgenome2008.02.0089

88. Zimmer C.M., McNish I.G., Klos K.E., Eickholt D.P., Arruda K.M.A., Pacheco M.T. et al. Genome‐wide association mapping for kernel shape and its association with β‐glucan content in oats. Crop Science. 2021;61(6):3986-3999. DOI: 10.1002/csc2.20605

89. Zimmer C.M., McNish I.G., Klos K.E., Oro T., Arruda K.M.A., Gutkoski L.C. et al. Genome-wide association for β-glucan content, population structure, and linkage disequilibrium in elite oat germplasm adapted to subtropical environments. Molecular Breeding. 2020;40(11):103. DOI: 10.1007/s11032-020-01182-0

90. Zimmer C.M., Ubert I.P., Pacheco M.T., Federizzi L.C. Molecular and comparative mapping for heading date and plant height in oat. Euphytica. 2018;214(6):101. DOI: 10.1007/s10681-018-2182-7