ДНК-маркеры в селекции овса на устойчивость к корончатой ржавчине (обзор)

Цель настоящего обзора – анализ и обобщение имеющейся информации о ДНК-маркерах, разработанных для селекции овса (Avena sativa L.) на устойчивость к корончатой ржавчине. В статье рассматриваются механизмы устойчивости овса к возбудителю корончатой ржавчины – Puccinia coronata Corda f. sp. avenae Erikss. Особое внимание уделено расоспецифической устойчивости, обусловленной действием Pc-генов, и неспецифической устойчивости, контролируемой преимущественно локусами количественных признаков. Обсуждаются стратегии создания устойчивых генотипов и роль молекулярных маркеров в селекции овса на устойчивость к патогену. На данном этапе исследования сосредоточены в основном на поиске и разработке молекулярных маркеров, сцепленных с генами расоспецифической устойчивости овса к P. coronata.
В статье отражены преимущества и недостатки существующих ДНК-маркеров. В качестве наиболее доступных для внедрения в практическую селекцию овса нами рекомендованы прошедшие валидацию SCAR- и STS-маркеры к генам Pc39, Pc68, Pc91, Pc94. Приводятся результаты исследований по определению локусов неспецифической устойчивости к P. coronata. В целом применение ДНК-маркеров имеет значительный потенциал для создания устойчивых к корончатой ржавчине генотипов овса в современных условиях. ДНК-маркеры различных типов рекомендованы для практического использования, в частности для пирамидирования генов и увеличения срока устойчивости новых сортов. Внедрение ДНК-маркеров в селекцию овса будет возрастать с накоплением молекулярно-генетических данных и совершенствованием технологий выявления генов и локусов, связанных как с расоспецифической, так и неспецифической устойчивостью овса к P. coronata.

1. Admassu-Yimer B., Bonman J.M., Klos K.E. Mapping of crown rust resistance gene Pc53 in oat (Avena sativa). PLoS One. 2018;13(12):e0209105. DOI: 10.1371/journal.pone.0209105

2. Admassu-Yimer B., Klos K.E. PCR-Based High-resolution Melt Markers for Pc genes/QTL. Part 1: SNPs linked to QCr. cdl11-13A, QPc. crc-14D, Pc58a, and Pc91. Oat Newsletter. 2016a;53(7). Available from: https://oatnews.org/oatnews_pdfs/2016/oatnews_2016_Yimer.pdf [accessed Nov. 25, 2020].

3. Admassu-Yimer B., Klos K.E. PCR-Based High-resolution Melt Markers for Pc genes. Part 2: SNPs linked to Pc38, Pc48, Pc68, and Pc71. Oat Newsletter. 2016b;53(11). Available from: https://oatnews.org/oatnews_pdfs/2016/oatnews_2016_Yimer2.pdf [accessed November 25, 2020].

4. Ausemus E.R. Breeding for disease resistance in wheat, oats, barley and flax. The Botanical Review. 1943;9(4):207-260. Available from: https://www.jstor.org/stable/4353286 [accessed November 25, 2020].

5. Ayalew H., Tsang P.W., Chu C., Wang J., Liu S., Chen C. et al. Comparison of TaqMan, KASP and rhAmp SNP genotyping platforms in hexaploid wheat. PLoS One. 2019;14(5):e0217222. DOI: 10.1371/journal.pone.0217222

6. Babiker E.M., Gordon T.C., Jackson E.W., Chao S., Harrison S.A., Carson M.L. et al. Quantitative trait loci from two genotypes of oat (Avena sativa) conditioning resistance to Puccinia coronatа. Phytopathology. 2015;105(2):239-245. DOI: 10.1094/PHYTO-04-14-0114-R

7. Bush A.L., Wise R.P. High-resolution mapping adjacent to the Pc71 crown-rust resistance locus in hexaploid oat. Molecular Breeding. 1998;4(1):13-21. DOI: 10.1023/A:1009652222382

8. Cabral A.L., Gnanesh B.N., Mitchell Fetch J.W., McCartney C., Fetch T., Park R.F. et al. Oat fungal diseases and the application of molecular marker technology for their control. In: A. Goyal, C. Manoharachary (eds). Future Challenges in Crop Protection Against Fungal Pathogens. New York, NY: Springer; 2014. p.343-358. DOI: 10.1007/978-1-4939-1188-2_12

9. Cabral A.L., Park R.F. Genetic analysis of seedling resistance to crown rust in five diploid oat (Avena strigosa) accessions. Journal of Applied Genetics. 2016;57(1):27-36. DOI: 10.1007/s13353-015-0302-9

10. Carson M.L. Broad-spectrum resistance to crown rust, Puccinia coronata f. sp. avenae, in accessions of the tetraploid slender oat, Avena barbata. Plant Disease. 2009a;93(4):363-366. DOI: 10.1094/PDIS-93-4-0363

11. Carson M.L. Crown rust development and selection for virulence in Puccinia coronata f. sp. avenae in an oat multiline cultivar. Plant Disease. 2009b;93(4):347-353. DOI: 10.1094/PDIS-93-4-0347

12. Chen G., Chong J., Gray M., Prashar S., Procunier J.D. Identification of single-nucleotide polymorphisms linked to resistance gene Pc68 to crown rust in cultivated oat. Canadian Journal of Plant Pathology. 2006;28(2):214-222. DOI: 10.1080/07060660609507289

13. Chen G., Chong J., Prashar S., Procunier J.D. Discovery and genotyping of high-throughput SNP markers for crown rust resistance gene Pc94 in cultivated oat. Plant Breeding. 2007;126(4):379-384. DOI: 10.1111/j.1439-0523.2007.01364.x

14. Чесноков Ю.В., Артемьева А.М. Ассоциативное картирование у растений (обзор). Сельскохозяйственная биология. 2011;46(5):3-16.

15. Chong J., Reimer E., Somers D., Aung T., Penner G.A. Development of sequence-characterized amplified region (SCAR) markers for resistance gene Pc94 to crown rust in oat. Canadian Journal of Plant Pathology. 2004;26(1):89-96. DOI: 10.1080/07060660409507118

16. Dodds P.N., Rathjen J.P. Plant immunity: towards an integrated view of plant-pathogen interactions. Nature Reviews. Genetics. 2010;11(8):539-548. DOI: 10.1038/nrg2812

17. Forsberg R.A. The use of monosomic alien substitution lines in interploidy gene transfer in Avena. Biotechnology & Biotechnological Equipment. 1990;4(5-6):27-30. DOI: 10.1080/13102818.1990.10818615

18. Fulcher M.R., Benscher D., Sorrells M.E., Bergstrom G.C. Preserving spring oat yields in New York through varietal resistance to crown rust. Plant Health Progress. 2020;21(1):36-39. DOI: 10.1094/PHP-05-19-0037-RS

19. Gnanesh B.N., McCartney C.A., Eckstein P.E., Mitchell Fetch J.W., Menzies J.G., Beattie A.D. Genetic analysis and molecular mapping of a seedling crown rust resistance gene in oat. Theoretical and Applied Genetics. 2015;128(2):247-258. DOI: 10.1007/s00122-014-2425-5

20. Gnanesh B.N., Mitchell Fetch J.W., Menzies J.G., Beattie A.D., Eckstein P.E., McCartney C.A. Chromosome location and allele-specific PCR markers for marker-assisted selection of the oat crown rust resistance gene Pc91. Molecular Breeding. 2013;32(3):679-686. DOI: 10.1007/s11032-013-9900-6

21. Gnanesh B.N., Mitchell Fetch J.W., Zegeye T., McCartney C.A., Fetch T. Oat. In: A. Pratap, J. Kumar (eds). Alien Gene Transfer in Crop Plants. Vol. 2. Achievements and Impacts. New York, NY: Springer; 2014. p.51-73. DOI: 10.1007/978-1-4614-9572-7_3

22. Gorash A., Armoniene R., Mitchell Fetch J.W., Liatukas Ž., Danyté V. Aspects in oat breeding: nutrition quality, nakedness and disease resistance, challenges and perspectives. Annals of Applied Biology. 2017;171(3):281-302. DOI: 10.1111/aab.12375

23. Градобоева Т.П., Баталова Г.А. Оценка сортообразцов овса на устойчивость к корончатой ржавчине. Зернобобовые и крупяные культуры. 2018;1(25):91-98.

24. GrainGenes. A database for Triticeae and Avena. Albany, CA; 2021. Available from: https://wheat.pw.usda.gov [accessed Jan. 25, 2021].

25. Hoffman D.L., Chong J., Jackson E.W., Obert D.E. Characterization and mapping of a crown rust resistance gene complex (Pc58) in TAM O-301. Crop Science. 2006;46(6):2630-2635. DOI: 10.2135/cropsci2006.01.0014

26. Isidro-Sánchez J., Prats E., Howarth C., Langdon T., MontillaBascón G. Genomic approaches for climate resilience breeding in oats. In: C. Kole (ed.). Genomic Designing of Climate-Smart Cereal Crops. Cham: Springer; 2020. p.133-169. DOI: 10.1007/978-3-319-93381-8_4

27. Joshi R.K., Nayak S. Gene pyramiding – A broad spectrum technique for developing durable stress resistance in crops. Biotechnology and Molecular Biology Reviews. 2010;5(3):51-60.

28. Канукова К.Р., Газаев И.Х., Сабанчиева Л.К., Боготова З.И., Аппаев С.П. ДНК-маркеры в растениеводстве. Известия Кабардино-Балкарского научного центра РАН. 2019;6(92):220-232. DOI: 10.35330/1991-6639-2019-6-92-220-232

29. Kebede A.Z., Friesen-Enns J., Gnanesh B.N., Menzies J.G., Mitchell Fetch J.W., Chong J. et al. Mapping oat crown rust resistance gene Pc45 confirms association with PcKM. G3: Genes, Genomes, Genetics. 2019;9(2):505-511. DOI: 10.1534/g3.118.200757

30. Хлесткина Е.К. Молекулярные маркеры в генетических исследованиях и в селекции. Вавиловский журнал генетики и селекции. 2013;17(4/2):1044-1054.

31. Хлесткина Е.К. Генетические ресурсы растений в постгеномную эру. В кн.: Современные проблемы адаптации (Жученковские чтения IV). Часть. I. Сборник научных трудов международной научно-практической конференции; 24–26 сентября 2018 г. Белгород; 2018. C.196-200.

32. Kim H.B. Inheritance of resistance to Puccinia coronata var. avenae in six selections of Avena sterilis. Euphytica. 1974;23(1):174-180. DOI: 10.1007/BF00032758

33. Klos K.E., Yimer A.B., Babiker E.M., Beattie A.D., Bonman J.M., Carson M.L. et al. Genome-wide association mapping of crown rust resistance in oat elite germplasm. The Plant Genome. 2017;10(2). DOI: 10.3835/plantgenome2016.10.0107

34. Kulcheski F.R., Graichen F.A.S., Martinelli J.A., Locatelli A.B., Federizzi L.C., Delatorre C.A. Molecular mapping of Pc68, a crown rust resistance gene in Avena sativa. Euphytica. 2010;175(3):423-432. DOI: 10.1007/s10681-010-0198-8

35. Леонова И.Н. Молекулярные маркеры: использование в селекции зерновых культур для идентификации, интрогрессии и пирамидирования генов. Вавиловский журнал генетики и селекции. 2013;17(2):314-325.

36. Loarce Y., Navas E., Paniagua C., Fominaya A., Manjón J.L., Ferrer E. Identification of genes in a partially resistant genotype of Avena sativa expressed in response to Puccinia coronata infection. Frontiers in Plant Science. 2016;7:731. DOI: 10.3389/fpls.2016.00731

37. Лоскутов И.Г. Теория иммунитета Н.И. Вавилова и современные исследования устойчивости растений на примере овса. Сельскохозяйственная биология. 2007;42(5):48-62

38. Martens J.W., Dyck P.L. Genetics of resistance to rust in cereals from a Canadian perspective. Canadian Journal of Plant Pathology. 1989;11(1):78-85. DOI: 10.1080/07060668909501152

39. McCartney C.A., Stonehouse R.G., Rossnagel B.G., Eckstein P.E., Scoles G.J., Zatorski T. et al. Mapping of the oat crown rust resistance gene Pc91. Theoretical and Applied Genetics. 2011;122(2):317-325. DOI: 10.1007/s00122-010-1448-9

40. McNish I.G., Zimmer C.M., Susko A.Q., Heuschele D.J., Tiede T., Case A.J. et al. Mapping crown rust resistance at multiple time points in elite oat germplasm. The Plant Genome. 2020;13(1):e20007. DOI: 10.1002/tpg2.20007

41. Мешкова Л.В, Пяткова О.В. Биотипический состав корончатой ржавчины овса в Омской области. В кн.: Сборник материалов Всероссийской (национальной) научно-практической конференции, посвященной 100-летию со дня рождения С.И. Леонтьева; 27 февраля 2019 г. Омск; 2019. С.219-223. URL: https://agro.omgau.ru/nauka/sborniki-nauchnykh-statej/item/138-materialy-vserossijskoj-natsionalnoj-nauchnoprakticheskoj-konferentsii-posvyashchennoj-100-letiyuso-dnya-rozhdeniya-s-i-leonteva.html [дата обращения: 15.10.2021].

42. Мешкова Л.В, Пяткова О.В. Мониторинг вирулентности возбудителя корончатой ржавчины овса в Омской области. Достижения науки и техники АПК. 2008;(12):15-17.

43. Montilla-Bascón G., Rispail N., Sanchez-Martin J., Rubiales D., Mur L.A.J., Langdon T. et al. Genome-wide association study for crown rust (Puccinia coronata f. sp. avenae) and powdery mildew (Blumeria graminis f. sp. avenae) resistance in an oat (Avena sativa) collection of commercial varieties and landraces. Frontiers in Plant Science. 2015;6:103. DOI: 10.3389/fpls.2015.00103

44. Nazareno E.S., Li F., Smith M., Park R.F., Kianian S.F., Figueroa M. Puccinia coronata f. sp. avenae: a threat to global oat production. Molecular Plant Pathology. 2018;19(5):1047-1060. DOI: 10.1111/mpp.12608

45. Oat crown rust. USDA ARS Cereal Disease Lab.: St. Paul, MN; 2017. Available from: https://www.ars.usda.gov/midwest-area/stpaul/cereal-disease-lab/docs/cereal-rusts/oat-crown-rust/ [accessed Nov. 15, 2021].

46. Ohm H.W., Shaner G. Breeding oat for resistance to diseases. In: H.G. Marshall, M.T. Sorrells (eds). Agronomy: a Series of Monographs. No. 33. Oat Science and Technology. New York, NY: Academic Press; 1992. p.657-698.

47. Okon S., Kowalczyk K. Description of DNA analysis techniques and their application in oat (Avena L.) genome research. Acta Agrobotanica. 2012;65(1):3-10. DOI: 10.5586/aa.2012.037

48. Paczos-Grzęda E., Sowa S., Koroluk A., Langdon T. Characteristics of resistance to Puccinia coronata f. sp. avenae in Avena fatua. Plant Disease. 2018;102(12):2616-2624. DOI: 10.1094/PDIS-03-18-0528-RE

49. Penner G.A., Chong J., Wight C.P., Molnar S.J, Fedak G. Identification of an RAPD marker for the crown rust resistance gene Pc68 in oats. Genome. 1993;36(5):818-820. DOI: 10.1139/g93-108

50. Periyannan S., Milne R.J., Figueroa M., Lagudah E.S., Dodds P.N. An overview of genetic rust resistance: From broad to specific mechanisms. PLoS Pathogens. 2017;13(7):e1006380. DOI: 10.1371/journal.ppat.1006380

51. Rayapati P.J., Gregory J.W., Lee M., Wise R.P. A linkage map of diploid Avena based on RFLP loci and a locus conferring resistance to nine isolates of Puccinia coronata var. avenae. Theoretical and Applied Genetics. 1994;89(7-8):831-837. DOI: 10.1007/bf00224505

52. Rines H.W., Miller M.E., Carson M., Chao S., Tiede T., Wiersma J. et al. Identification, introgression, and molecular marker genetic analysis and selection of a highly effective novel oat crown rust resistance from diploid oat, Avena strigosa. Theoretical and Applied Genetics. 2018;131(3):721-733. DOI: 10.1007/s00122-017-3031-0

53. Rines H.W., Porter H.L., Carson M.L., Ochocki G.E. Introgression of crown rust resistance from diploid oat Avena strigosa into hexaploid cultivated oat A. sativa by two methods: Direct crosses and through an initial 2x·4x synthetic hexaploid. Euphytica. 2007;158(1-2):67-79. DOI: 10.1007/s10681-007-9426-2

54. Rooney W.L., Rines H.W., Phillips R.L. Identification of RFLP markers linked to crown rust resistance genes Pc91 and Pc92 in oat. Crop Science. 1994;34(4):940-944. DOI: 10.2135/cropsci1994.0011183x003400040019x

55. Semagn K., Babu R., Hearne S., Olsen M. Single nucleotide polymorphism genotyping using Kompetitive Allele Specific PCR (KASP): overview of the technology and its application in crop improvement. Molecular Breeding. 2014;33(1):1-14. DOI: 10.1007/s11032-013-9917-x

56. Shafikova T.N., Omelichkina Y.V. Molecular-genetic aspects of plant immunity to phytopathogenic bacteria and fungi. Russian Journal of Plant Physiology. 2015;62(5):571-585. DOI: 10.1134/S1021443715050143

57. Сидоров А.В., Захаров В.Г., Тырышкин Л.Г. Полевая устойчивость образцов овса и ячменя к грибным листовым болезням. Известия Санкт-Петербургского государственного аграрного университета. 2018;(53):76-79. DOI: 10.24411/2078-1318-2018-14076

58. Сколотнева Е.С., Салина Е.А. Разнообразие механизмов устойчивости, вовлеченных в многоуровневый иммунитет пшеницы к ржавчинным заболеваниям. Вавиловский журнал генетики и селекции. 2019;23(5):542-550. DOI: 10.18699/VJ19.523

59. Sowa S., Paczos-Grzęda E. A study of crown rust resistance in historical and modern oat cultivars representing 120 years of Polish oat breeding. Euphytica. 2020a;216(1):1-10. DOI: 10.1007/s10681-019-2545-8

60. Sowa S., Paczos-Grzęda E. Identification of molecular markers for the Pc39 gene conferring resistance to crown rust in oat. Theoretical and Applied Genetics. 2020b;133(4):1081-1094. DOI: 10.1007/s00122-020-03533-z

61. Sunstrum F.G., Bekele W.A., Wight C.P., Yan W., Chen Y., Tinker N.A. A genetic linkage map in southern-by-spring oat identifies multiple quantitative trait loci for adaptation and rust resistance. Plant Breeding. 2018;138(1):82-94. DOI: 10.1111/pbr.12666

62. Toporowska J., Sowa S., Kilian A., Koroluk A., Paczos-Grzęda E. Discovery and chromosomal location a highly effective oat crown rust resistance gene Pc50-5. International Journal of Molecular Sciences. 2021;22(20):11183. DOI: 10.3390/ijms222011183

63. Тырышкин Л.Г. Модификационная изменчивость вирулентности облигатных фитопатогенов злаков: выводы и следствия. Вестник защиты растений. 2016;3(89):171-173.

64. Vreugdenhil D., Koornneef M., Sergeeva L.I. Use of QTL analysis in physiological research. Russian Journal of Plant Physiology. 2007;54(1):10-15. DOI: 10.1134/S1021443707010025

65. Wight C.P., O’Donoughue L.S., Chong J., Tinker N.A., Molnar S.J. Discovery, localization, and sequence characterization of molecular markers for the crown rust resistance genes Pc38, Pc39, and Pc48 in cultivated oat (Avena sativa L.). Molecular Breeding. 2004;14(4):349-361. DOI: 10.1007/s11032-004-0148-z

66. Wise R.P., Lee M., Rayapati P.J. Recombination within a 5-centimorgan region in diploid Avena reveals multiple specificities conferring resistance to Puccinia coronatа. Phytopathology. 1996;86(4):340-346. DOI: 10.1094/phyto86-340

67. Yu G.X., Wise R.P. An anchored AFLP-and retrotransposonbased map of diploid Avena. Genome. 2000;43(5):736-749. DOI: 10.1139/g00-037

68. Zhao J., Kebede A.Z., Menzies J.G., Paczos-Grzęda E., Chong J., Mitchell Fetch J.W. et al. Chromosomal location of the crown rust resistance gene Pc98 in cultivated oat (Avena sativa L.). Theoretical and Applied Genetics. 2020;133(4):1109-1122. DOI: 10.1007/s00122-020-03535-x

69. Zhu S., Leonard K.J., Kaeppler H.F. Quantitative trait loci associated with seedling resistance to isolates of Puccinia coronata in oat. Phytopathology. 2003;93(7):860-866. DOI: 10.1094/phyto.2003.93.7.860