Механизмы адаптации льна-долгунца к повышенной кислотности почвы (обзор)

Избыточная кислотность почвы является одним из главных факторов значительных потерь растениеводческой продукции. На примере льна-долгунца показано влияние кислотности почвы на параметры продуктивности и качества волокна различных образцов мирового генофонда этой культуры. Оптимальная кислотность для льна-долгунца находится в узком диапазоне – рН_KCl 5,3–5,6. На сильнокислых почвах (рН_KCl менее 4,5) при пороговых значениях содержания токсичного алюминия (Al³⁺), 10–11 мг/100 г, снижение урожая льнопродукции составляет свыше 50%. В настоящее время наряду с механизмами детоксикации токсичного алюминия на кислых почвах установлены и генетические аспекты контроля алюмоустойчивости. Показано, что одним из наиболее значимых компонентов общей защитной реакции растений на различные стрессовые факторы являются антиоксидантные системы. Важная роль в системе антиоксидантной защиты принадлежит глутатионтрансферазам. С помощью методов высокопроизводительного секвенирования и количественной ПЦР выявлено изменение экспрессии генов и микроРНКу растений льна в ответ на токсическое действие ионов алюминия. С использованием контрастных по кислотоустойчивости генотипов данной культуры установлено увеличение экспрессии генов, кодирующих UDP-гликозилтрансферазы (UGT) и глутатион-S-трансферазы (GST) при алюмострессе. Увеличение экспрессии оказалось более выраженным у устойчивых к алюминию сортов льна, чем у чувствительных. Также выявлены отличия в изменении экспрессии miR390 и miR393 между устойчивыми и чувствительными генотипами при токсическом действии ионов алюминия. Понимание механизмов устойчивости позволяет ускорить создание адаптивных к эдафическому стрессу сортов льна и других культур, что важно для получения высоких и гарантированных урожаев сельскохозяйственной продукции.

фитотоксичность алюминия, глутатионтрансфераза, микроРНК

1. Adenot X., Elmayan T., Lauressergues D., Boutet S., Bouché N., Gasciolli V. et al. DRB4-dependent TAS3 trans-acting siRNAs control leaf morphology through AGO7. Current Biology. 2006;16(9):927-932. DOI: 10.1016/j.cub.2006.03.035

2. Allen E., Xie Z., Gustafson A.M., Carrington J.C. microRNAdirected phasing during trans-acting siRNA biogenesis in plants. Cell. 2005;121(2):207-221. DOI: 10.1016/j.cell.2005.04.004

3. Амосова Н.В., Николаева О.Н., Сынзыныс Б.И. Механизмы толерантности у культурных растений. Сельскохозяйственная биология. 2007;42(1):36-42.

4. Авдонин Н.С. Повышение плодородия кислых почв. Москва: Колос; 1969.

5. Axtell M.J., Jan C., Rajagopalan R., Bartel D.P. A two-hit trigger for siRNA biogenesis in plants. Cell. 2006;127(3):565- 577. DOI: 10.1016/j.cell.2006.09.032

6. Axtell M.J., Westholm J.O., Lai E.C. Vive la différence: Biogenesis and evolution of microRNAs in plants and animals. Genome Biology. 2011;12(4):221. DOI: 10.1186/gb-2011-12-4-221

7. Bose J., Babourina O., Shabala S., Rengel Z. Low-pH and aluminum resistance in Arabidopsis correlates with high cytosolic magnesium content and increased magnesium uptake by plant roots. Plant and Cell Physiology. 2013;54(7):1093-1104. DOI: 10.1093/pcp/pct064

8. Cançado G.M.A., De Rosa Jr. V.E., Fernandez J.H., Maron L.G., Jorge R.A., Menossi M. Glutathione S-transferase and aluminum toxicity in maize. Functional Plant Biology. 2005;32(11):1045-1055. DOI: 10.1071/fp05158

9. Chen L., Wang T., Zhao M., Tian Q., Zhang W.H. Identification of aluminum-responsive microRNAs in Medicago truncatula by genome-wide high-throughput sequencing. Planta. 2012;235(2):375-386. DOI: 10.1007/s00425-011-1514-9

10. Chen Q., Zhang X.D., Wang S.S., Wang Q.F., Wang G.Q., Nian H.J. et al. Transcriptional and physiological changes of alfalfa in response to aluminium stress. The Journal of Agricultural Science. 2011;149(6):737-751. DOI: 10.1017/S0021859611000256

11. Dmitriev A.A., Krasnov G.S., Rozhmina T.A., Kishlyan N.V., Zyablitsin A.V., Sadritdinova A.F. et al. Glutathione S-transferases and UDP-glycosyltransferases are involved in response to aluminum stress in flax. Frontiers in Plant Science. 2016; 7:1920. DOI: 10.3389/fpls.2016.01920

12. Dmitriev A.A., Kudryavtseva A.V., Bolsheva N.L., Zyabli tsin A.V., Rozhmina T.A., Kishlyan N.V. et al. MiR319, miR390, and miR393 are involved in aluminum response in flax (Linum usitatissimum L.). BioMed Research International. 2017;2017:4975146. DOI: 10.1155/2017/4975146

13. Ezaki B., Gardner R.C., Ezaki Y., Matsumoto H. Expression of aluminum-induced genes in transgenic Arabidopsis plants can ameliorate aluminum stress and/or oxidative stress. Plant Physiology 2000;122(3):657-665. DOI: 10.1104/pp.122.3.657

14. Fahlgren N., Montgomery T.A., Howell M.D., Allen E., Dvorak S.K., Alexander A.L. et al. Regulation of AUXIN RESPONSE FACTOR 3 by TAS3 ta-siRNA affects developmental timing and patterning in Arabidopsis. Current Biology. 2006;16(9):939-944. DOI: 10.1016/j.cub.2006.03.065

15. Foy C.D. Physiological effects of hydrogen, aluminum, and manganese toxicities in acid soil. In: F. Adams (ed.). Soil acidity and liming. Madison, Wisconsin: American Society of Agronomy; 1984. p.57-97.

16. Foy C.D. Tolerance of barley cultivars to an acid, aluminumtoxic subsoil related to mineral element concentration in their shoots. Journal of Plant Nutrition. 1996;19(10- 11):1361-1380. DOI: 10.1080/01904169609365205

17. Foyer C.H., Noctor G. Redox homeostasis and antioxidant signaling: A metabolic interface between stress perception and physiological responses. The Plant Cell. 2005;17(7):1866-1875. DOI: 10.1105/tpc.105.033589

18. Gill G.W., Frost J.K, Miller K.A. A new formula for a half-oxidized hematoxylin solution that neither overstains nor requires differentiation. Acta Cytologica. 1974;18(4):300-311.

19. Биоклиматический потенциал России: продуктивность и рациональное размещение сельскохозяйственных культур в условиях изменения климата / под ред. А.В. Гордеева. Москва: МСХ РФ; 2012.

20. Goulding K.W.T. Soil acidification and the importance of liming agricultural soils with particular reference to the United Kingdom. Soil Use and Management. 2016;32(3):390-399. DOI: 10.1111/sum.12270

21. Grevenstuk T., Romano A. Aluminium speciation and internal detoxification mechanisms in plants: where do we stand? Metallomics. 2013;5(12):1584-1594. DOI: 10.1039/c3mt00232b

22. Guo J.H., Liu X.J., Zhang Y., Shen J.L., Han W.X., Zhang W.F. et al. Significant acidification in major Chinese croplands. Science. 2010;327(5968):1008-1010. DOI: 10.1126/science.1182570

23. Hasanuzzaman M., Hossain M.A., da Silva J.A.T., Fujita M. Plant response and tolerance to abiotic oxidative stress: Antioxidant defense is a key factor. In: B. Venkateswarlu., A.K. Shanker, C. Shanker, M. Maheswari (eds). Crop Stress and Its Management: Perspectives and Strategies. Dordrecht: Springer; 2012. pp.261-315.

24. Hasanuzzaman M., Nahar K., Anee T.I., Fujita M. Glutathione in plants: biosynthesis and physiological role in environmental stress tolerance. Physiology and Molecular Biology of Plants. 2017;23(2):249-268. DOI: 10.1007/s12298-017-0422-2

25. He H., He L., Gu M. Role of microRNAs in aluminum stress in plants. Plant Cell Reports. 2014;33(6):831-836. DOI: org/10.1007/s00299-014-1565-z

26. Huang Y., Wang J.P., Yu X.L., Wang Z.V., Xu T.S., Cheng X.C. Non-coding RNAs and diseases. Molecular Biology. 2013;47(4):531-544. [in Russian] (Huang Y., Wang J.P., Yu X.L., Wang Z.V., Xu T.S., Cheng X.C. Некодирующие РНК и болезни. Молекулярная биология. 2013;47(4):531- 544). DOI: 10.7868/S0026898413040174

27. Jones D.L., Blancaflor E.B., Kochian L.V., Gilroy S. Spatial coordination of aluminium uptake, production of reactive oxygen species, callose production and wall rigidification in maize roots. Plant, Cell and Environment. 2006;29(7):1309-1318. DOI: 10.1111/j.1365-3040.2006.01509.x

28. Jones-Rhoades M.W., Bartel D.P., Bartel B. MicroRNAs and their regulatory roles in plants. Annual Review of Plant Biology. 2006;57:19-53. DOI: 10.1146/annurev.arplant.57.032905.105218

29. Калинина Е.В., Чернов Н.Н., Новичкова М.Д. Роль глутатиона, глутатионтрансферазы и глутаредоксина в регуляции редокс-зависимых процессов. Успехи биологической химии. 2014;54:299-348.

30. Kikui S., Sasaki T., Maekawa M., Miya A., Hirochika H., Matsumoto H. et al. Physiological and genetic analyses of aluminum tolerance in rice, focusing on root growth during germination. Journal of Inorganic Biochemistry. 2005;99(9):1837-1844. DOI: org/10.1016/j.jinorgbio.2005.06.031

31. Kinraide T.B. Identity of the rhizotoxic aluminium species. Plant and Soil. 1991;134(1):167-178. DOI: 10.1007/bf00010729

32. Кишлян Н.В., Рожмина Т.А. Оценка генофонда льна культурного (Linum usitatissimum L.) по кислотоустойчивости. Сельскохозяйственная биология. 2010;1:96-103.

33. Кишлян Н.В., Рожмина Т.А., Никитинская Т.В., Титок В.В. Влияние кислотности почвы на продуктивность и качество волокна образцов льна-долгунца. В кн.: Льноводство: реалии и перспективы. Материалы международной научно-практической конференции (д. Устье Оршанского района Витебской области, 26 – 28 июня 2008 г.) / под ред. И.А. Голуба. Р. Беларусь, Могилев; 2008. С.131-140.

34. Киселев Ф.Л. МикроРНК и рак. Молекулярная биология. 2014;48(2):232- 242. DOI: 10.7868/S0026898414020086

35. Климашевский Э.Л. Генетический аспект минерального питания растений. Москва: Агропромиздат; 1991.

36. Климашевский Э.Л., Маркова Ю.А., Сабирова Р.Н. О природе генотипической специфики устойчивости растений к алюминию. Доклады ВАСХНИЛ. 1978;8:2-5.

37. Kochian L.V, Hoekenga O.A., Piñeros M.A. How do crop plants tolerate acid soils? Mechanisms of aluminum tolerance and phosphorous efficiency. Annual Review of Plant Biology 2004;55(1):459-493. DOI: 10.1146/annurev.arplant.55.031903.141655

38. Kochian L.V., Piñeros M.A., Liu J., Magalhaes J.V. Plant adaptation to acid soils: the molecular basis for crop aluminum resistance. Annual Review of Plant Biology 2015; 66(1):571- 598. DOI: 10.1146/annurev-arplant-043014-114822

39. Коробан Н.В., Кудрявцева А.В., Краснов Г.С., Садритдинова А.Ф., Федорова М.С., Снежкина А.В., и др. Роль микроРНК в ответе на абиотический стресс у растений. Молекулярная биология. 2016;50(3):387-394. DOI: 10.7868/S0026898416020105

40. Кузнецов В.В. Общие системы устойчивости и трансдукция стрессорного cигнала при адаптации растений к абиотическим факторам. Вестник Нижегородского университета. 2001;16:65-69.

41. Labrou N.E., Papageorgiou A.C., Pavli O., Flemetakis E. Plant GSTome: structure and functional role in xenome network and plant stress response. Current Opinion in Biotechnology. 2015;32:186-194. DOI: 10.1016/j.copbio.2014.12.024

42. Lawrence G.B., Fernandez I.J., Richter D.D., Ross D.S., Hazlett P.W., Bailey S.W. et al. Measuring environmental change in forest ecosystems by repeated soil sampling: a North American perspective. Journal of Environmental Quality. 2013;42(3):623-639. DOI: 10.2134/jeq2012.0378

43. Lima J.C., Arenhart R.A., Margis-Pinheiro M., Margis R. Alu mi num triggers broad changes in microRNA expression in rice roots. Genetics and Molecular Research. 2011;10(4):2817-2832. DOI: 10.4238/2011.November.10.4

44. Ma J.F., Ryan P.R., Delhaize E. Aluminum tolerance in plants and the complexing role of organic acids. Trends in Plant Science. 2001;6(6):273-278. DOI: org/10.1016/S1360-1385(01)01961-6

45. Мельникова Н.В., Кудрявцева А.В., Большева Н.Л., Сперанская А.С., Криницина А.А., Рожмина Т.А. и др. Высокопроизводительные методы секвенирования для молекулярной оценки реакции генотипов льна на стрессовые факторы среды. Аграрный вестник Юго-Востока. 2016;1-2:63-64.

46. Mendoza-Soto A.B, Naya L., Leija A., Hernández G. Responses of symbiotic nitrogen-fixing common bean to aluminum toxicity and delineation of nodule responsive microRNAs. Frontiers in Plant Science. 2015;6:587. DOI: org/10.3389/fpls.2015.00587

47. Mockaitis K., Estelle M. Auxin receptors and plant development: a new signaling paradigm. Annual Review of Cell and Developmental Biology 2008;24(1):55-80. DOI: org/10.1146/annurev.cellbio.23.090506.123214

48. Montgomery T.A., Howell M.D., Cuperus J.T., Li D., Hansen J.E., Alexander A.L. et al. Specificity of ARGONAUTE7-miR390 interaction and dual functionality in TAS3 trans-acting siRNA formation. Cell. 2008;133(1):128-141. DOI: 10.1016/j.cell.2008.02.033

49. Nag A., King S., Jack T. miR319a targeting of TCP4 is critical for petal growth and development in Arabidopsis. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2009;106(52):22534-22539. DOI: org/10.1073/pnas.0908718106

50. Nahar K., Hasanuzzaman M., Suzuki T., Fujita M. Polyaminesinduced aluminum tolerance in mung bean: A study on antioxidant defense and methylglyoxal detoxification systems. Ecotoxicology. 2017;26(1):58-73. DOI: 10.1007/s10646-016-1740-9

51. Navarro L., Dunoyer P., Jay F., Arnold B., Dharmasiri N., Estelle M. et al. A plant miRNA contributes to antibacterial resistance by repressing auxin signaling. Science. 2006;312(5772):436-439. DOI: 10.1126/science.1126088

52. Небольсин А.Н., Сычев В.Г. Эколого-экономические основы и рекомендации по известкованию, адаптированные к конкретным почвенным условиям. Москва; Санкт-Петербург: ЦИНАО; 2000.

53. Некрасов Р.В., Овчаренко М.М., Аканова Н.И. Агроэкологические основы химической мелиорации почв. Земледелие. 2019;4:3-7. DOI: 10.24411/0044-3913-201910401

54. Omidbakhshfard M.A., Proost S., Fujikura U., MuellerRoeber B. Growth-regulating factors (GRFs): A small transcription factor family with important functions in plant biology. Molecular Plant. 2015;8(7):998-1010. DOI: 10.1016/j.molp.2015.01.013

55. Palatnik J.F., Allen E., Wu X., Schommer C., Schwab R., Carrington J.C. et al. Control of leaf morphogenesis by microRNAs. Nature. 2003;425(6955):257-263. DOI 10.1038/nature01958

56. Panda S.K., Baluška F., Matsumoto H. Aluminum stress signaling in plants. Plant Signaling and Behavior. 2009;4(7):592-597. DOI: org/10.4161/psb.4.7.8903

57. Panda S.K., Matsumoto H. Changes in antioxidant gene expression and induction of oxidative stress in pea (Pisum sativum L.) under Al stress. BioMetals. 2010;23(4):753-762. DOI: 10.1007/s10534-010-9342-0

58. Poland J. Breeding-assisted genomics. Current Opinion in Plant Biology. 2015;24:119-124. DOI: 10.1016/j.pbi.2015.02.009

59. Пономарева Л.В., Дричко В.Ф., Цветкова Н.П., Кудрявцев Д.В. Содержание подвижного алюминия и кислотность почвы на фоне бактеризации алюмотолерантными штаммами как приема повышения устойчивости растений. Сельскохозяйственная биология. 2010;45(1):104-109.

60. Променашева Т.Е., Колесниченко Л.С., Козлова Н.М. Роль оксидативного стресса и системы глутатиона в патогенезе неалкогольной жировой печени. Бюллетень Восточно-Сибирского Научного Центра СО РАМН. 2014;(5):80-83).

61. Пухальская Н.В. Проблемные вопросы алюминиевой токсичности. Агрохимия. 2005;8:70-82.

62. Reinhart B.J., Weinstein E.G., Rhoades M.W., Bartel B., Bartel D.P. MicroRNAs in plants. Genes and Development. 2002;16(13):1616-1626. DOI: 10.1101/gad.1004402

63. Richard K.D., Schott E.J., Sharma Y.K., Davis K.R., Gardner R.C. Aluminum induces oxidative stress genes in Arabidopsis thaliana. Plant Physiology. 1998;116(1):409- 418. DOI: 10.1104/pp.116.1.409

64. Sade H., Meriga B., Surapu V., Gadi J., Sunita M.S., Suravajhala P. et al. Toxicity and tolerance of aluminum in plants: tailoring plants to suit to acid soils. BioMetals. 2016;29:187-210. DOI: 10.1007/s10534-016-9910-z

65. Sampson M., Clarkson D.T., Davies D. DNA synthesis in aluminum treated roots of barley. Science. 1965;148:1476-1472.

66. Schommer C., Debernardi J.M., Bresso E.G., Rodriguez R.E., Palatnik J.F. Repression of cell proliferation by miR319- regulated TCP4. Molecular Plant. 2014;7(10):1533-1544. DOI: 10.1093/mp/ssu084

67. Sharma S.S., Dietz K.J. The significance of amino acids and amino acid-derived molecules in plant responses and adaptation to heavy metal stress. Journal of Experimental Botany. 2006;57(4):711-726. DOI: 10.1093/jxb/erj073

68. Шильников И.А., Ермолаев С.А., Аканова Н.И. Баланс кальция и динамика кислотности пахотных почв в условиях известкования. Москва; 2006.

69. Сорокина О.Ю., Нечушкин С.М. Роль катионов кальция, магния и кислотности почвы в продуктивности льна-долгунца. Агрохимия. 2005;10:13-17.

70. Srivalli S., Khanna-Chopra R. Role of glutathione in abiotic stress tolerance. In: N.A. Khan, S. Singh, S. Umar (eds). Sulfur Assimilation and Abiotic Stress in Plants. Berlin; Heidelberg: Springer-Verlag; 2008. p.207-225. DOI: 10.1007/978-3-540-76326-0

71. Sunkar R. MicroRNAs with macro-effects on plant stress responses. Seminars in Cell and Developmental Biology. 2010;21(8):805-811. DOI: 10.1016/j.semcdb.2010.04.001

72. Taylor G.J. The physiology of aluminum tolerance in higher plants Communications in Soil Science and Plant Analysis. 1988;19(7-12):1179-1194.

73. Удовенко Г.В. Физиологические основы селекции растений. В кн.: Теоретические основы селекции. Т. 2. Ч. 2 / под ред. Г.В. Удовенко, В.С. Шевелухи. Санкт-Петербург: ВИР; 1995.

74. Wang Z., Hobson N., Galindo L., Zhu S., Shi D., McDill J. et al. The genome of flax (Linum usitatissimum) assembled de novo from short shotgun sequence reads. The Plant Journal. 2012;72(3):461-473. DOI: 10.1111/j.1365-313X.2012.05093.x

75. Wojcik A.M., Gaj M.D. miR393 contributes to the embryogenic transition induced in vitro in Arabidopsis via the modification of the tissue sensitivity to auxin treatment. Planta. 2016;244(1):231-243. DOI: org/10.1007/s00425-016-2505-7

76. Яковлева О.В. Фитотоксичность ионов алюминия. Труды по прикладной ботанике, генетике и селекции. 2018;179(3):315-331. DOI: 10.30901/2227-8834-2018-3-315-331

77. Yang L.T., Qi Y.P., Jiang H.X., Chen L.S. Roles of organic acid anion secretion in aluminium tolerance of higher plants. BioMed Research International. 2013;2013:173682. DOI: 10.1155/2013/173682

78. Зеленин А.В. Геном растений. Вестник Российской академии наук. 2003;73(9):797-806.

79. Zeng Q.Y., Yang C.Y., Ma Q.B., Li X.P., Dong W.W., Nian H. Identification of wild soybean miRNAs and their target genes responsive to aluminum stress. BMC Plant Biology. 2012;12:182. DOI: 10.1186/1471-2229-12-182

80. Zhang J., Wei J., Li D., Kong X., Rengel Z., Chen L. et al. The role of the plasma membrane H+-ATPase in plant responses to aluminum toxicity. Frontiers in Plant Science. 2017;8:1757. DOI: 10.3389/fpls.2017.01757

81. Zhao X., Chen Q., Wang Y., Shen Z., Shen W., Xu X. Hydrogenrich water induces aluminum tolerance in maize seedlings by enhancing antioxidant capacities and nutrient homeostasis. Ecotoxicology and Environmental Safety. 2017;144:369-379. DOI: 10.1016/j.ecoenv.2017.06.045

82. Zheng S.J. Crop production on acidic soils: overcoming aluminium toxicity and phosphorus deficiency. Annals of Botany, 2010;106(1):183-184. DOI: 10.1093/aob/mcq134

83. Zheng S.J., Yang J.L., He Y.F., Yu X.H., Zhang L., You J.F. et al. Immobilization of aluminum with phosphorus in roots is associated with high aluminum resistance in buckwheat. Plant Physiology. 2005;138(1):297-303. DOI: 10.1104/pp.105.059667

84. Жученко А.А. Адаптивная система селекции растений (экологогенетические основы). Т. 2. Москва: РУДН; 2001.