Закон Вавилова в эпоху секвенирования нового поколения: ответы, загадки, подсказки

С момента доклада Н. И. Вавилова в Саратове 4 июня 1920 г. закон гомологических рядов в наследственной изменчивости не только нашел воплощение в селекционной практике при целенаправленном поиске новых источников, но и сыграл важную роль в развитии создаваемой коллекции мировых генетических ресурсов растений. Механизмы, лежащие в основе выявленных рядов, раскрывались с развитием подходов фундаментальной науки: сперва в исследовании цитогенетическими методами, затем в ходе молекулярно-генетического картирования генов и, наконец, с помощью сравнительной геномики в эпоху NGS (секвенирования нового поколения). Очевидным объяснением закона, сформулированного Вавиловым, кажется генетическое сходство организмов, их общее происхождение. При этом, в свете подробно задокументированной на сегодняшний день синтении геномов, закон Вавилова широко используется в исследованиях в области частной генетики культурных растений, а также при создании доноров ценных для селекции признаков. Применяется закон и при улучшении генотипов растений при помощи направленного мутагенеза. В статье приводятся конкретные примеры таких работ, а также примеры, подтверждающие связь гомологических рядов в наследственной изменчивости с синтенией геномов. Обсуждаются решенные (или пока еще не решенные) загадки «пробелов» в гомологических рядах или их неожиданного «прерывания» в череде относительно близких таксонов. С накоплением результатов этих исследований выявилось, что нередко в основе гомологических рядов лежит конвергенция, а не синтения. Естественный отбор часто использует разные гены и разные мутации для «достижения» одного и того же результата у разных видов. Такое «быстрое решение» особенно ценно для выживания вида в резко меняющихся условиях окружающей среды. Конвергенция является результатом адаптации к неблагоприятным условиям, когда естественный отбор «использует» ранее нейтральные мутации, которые становятся важными для адаптации в изменившейся среде. Сегодня, сталкиваясь с вызовами меняющегося климата и нестабильных погодных условий, важно применить эти подсказки природы и адаптировать данный механизм для селекции. Обсуждаются возможности применения направленного мутагенеза для создания разнообразия мутантных форм на основе многочисленных неактивных дупликаций генов в геномах культурных растений для дальнейшего тестирования в различных стрессовых условиях. Возможно и целенаправленное перепрограммирование дуплицированных копий при помощи редактирования под будущие условия окружающей среды. Однако эта стратегия требует предварительного анализа больших данных, накопленных по генным и метаболическим сетям, а также фенотипических данных в различных условиях среды. Частично такие данные уже накоплены при многолетнем изучении коллекции ВИР в различных эколого-географических условиях. Совместные усилия селекционеров, генетиков, биоинформатиков, генных инженеров, специалистов по генетическим ресурсам растений могут обеспечить реализацию принципиально новой стратегии по улучшению возделываемых растений посредством моделирования естественных процессов адаптации и целенаправленного использования дупликаций генов.

1. Abrouk M., Athiyannan N., Müller T., Pailles Y., Stritt C., Roulin A.C. et al. Population genomics and haplotype analysis in spelt and bread wheat identifies a gene regulating glume color. Communications Biology. 2021;4(1):375. DOI: 10.1038/s42003-021-01908-6

2. Abrouk M., Murat F., Pont C., Messing J., Jackson S., Faraut T. et al. Palaeogenomics of plants: Synteny-based modelling of extinct ancestors. Trends in Plant Science. 2010;15(9):479-487. DOI: 10.1016/j.tplants.2010.06.001

3. Ahn S., Tanksley S.D. Comparative linkage maps of the rice and maize genomes. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 1993;90(17):79807984. DOI: 10.1073/pnas.90.17.7980

4. Ashikari M., Sasaki A., Ueguchi-Tanaka M., Itoh H., Nishimura A., Datta S. et al. Loss-of-function of a rice gibberellin biosynthetic gene, GA20 oxidase (GA20ox-2), led to the rice ‘green revolution’. Breeding Science. 2002;52(2):143-150. DOI: 10.1270/jsbbs.52.143

5. Blanco A., Bellomo M.P., Cenci A., De Giovanni C., D’Ovidio R., Iacono E. et al. A genetic linkage map of durum wheat. Theoretical and Applied Genetics. 1998;97(5):721-728. DOI: 10.1007/s001220050948

6. Börner A. Gene and genome mapping in cereals. Cellular and Molecular Biology Letters. 2002;7(2A):423-429.

7. Butler N.M., Baltes N.J., Voytas D.F., Douches D.S. Geminivirus-mediated genome editing in potato (Solanum tubero­ sum L.) using sequence-specific nucleases. Frontiers in Plant Science. 2016;7:1045. DOI: 10.3389/fpls.2016.01045

8. Devos K.M., Atkinson M.D., Chinoy C.N., Francis H.A., Harcourt R.L., Koebner R.M. et al. Chromosomal rearrangements in the rye genome relative to that of wheat. The­ oretical and Applied Genetics. 1993;85(6-7):673-680. DOI: 10.1007/BF00225004

9. Ford B.A., Foo E., Sharwood R., Karafiatova M., Vrána J., MacMillan C. et al. Rht18 semidwarfism in wheat is due to increased GA2-oxidaseA9 expression and reduced GA content. Plant Physiology. 2018;177(1):168-180. DOI: 10.1104/pp.18.00023

10. Ganal M., Röder M.S. Microsatellite and SNP markers in wheat breeding. In: R.K. Varshney, R. Tuberosa (eds). Genomics-Assisted Crop Improvement. Vol. 2. Genomics Applications in Crops. Dordrecht: Springer; 2007. p.1-24. DOI: 10.1007/978-1-4020-6297-1_1

11. Glagoleva A.Y., Shmakov N.A., Shoeva O.Y., Vasiliev G.V., Shatskaya N.V., Börner A. et al. Metabolic pathways and genes identified by RNA-seq analysis of barley near-isogenic lines differing by allelic state of the Black lemma and pericarp (Blp) gene. BMC Plant Biology. 2017;17 Suppl 1:182. DOI: 10.1186/s12870-017-1124-1

12. Глаголева А.Ю., Шоева О.Ю., Хлесткина Е.К. Структурно-функциональная дивергенция гомеологичных генов в аллополиплоидном геноме растений. Вавиловский журнал гене­ тики и селекции. 2016;20(6):823-831. DOI: 10.18699/VJ16.204

13. Goodsell D. Molecule of the month: Antifreeze proteins. RCSB PDB Protein Data Bank; 2009. DOI: 10.2210/rcsb_pdb/mom_2009_12

14. Гостимский С.А., Кокаева З.Г., Коновалов Ф.А. Изучение организации и изменчивости генома растений с помощью молекулярных маркеров. Генетика. 2005;41(4):480-492. DOI: 10.1007/s11177-005-0101-1

15. Hu J., Anderson B., Wessler S.R. Isolation and characterization of rice R genes: Evidence for distinct evolutionary paths in rice and maize. Genetics. 1996;142(3):1021-1031. DOI: 10.1093/genetics/142.3.1021

16. IWGSC; Appels R., Eversole K., Stein N., Feuillet C., Keller B. et al. Shifting the limits in wheat research and breeding using a fully annotated reference genome. Science. 2018;361(6403):7181. DOI: 10.1126/science.aar7191

17. Jia Q., Zhang J., Westcott S., Zhang X.Q., Bellgard M., Lance R. et al. GA-20 oxidase as a candidate for the semidwarf gene sdw1/denso in barley. Functional and Integrative Genomics. 2009;9(2):255-262. DOI: 10.1007/s10142-009-0120-4

18. Jørgensen J.H. Discovery, characterization and exploitation of Mlo powdery mildew resistance in barley. Euphytica. 1992;63(1-2):141-152. DOI: 10.1007/BF00023919

19. Khlestkina E.K. Regulatory-target gene relationships in allopolyploid and hybrid genomes. In: K.V. Urbano (ed.). Advances in Genetics Research. Vol. 3. Hauppauge, NY: NOVA Science Publishers, Inc.; 2010. р.311-328.

20. Khlestkina E.K., Röder M.S., Börner A. Mapping genes controlling anthocyanin pigmentation on the glume and pericarp in tetraploid wheat (Triticum durum L.). Euphytica. 2010;171(1):65-69. DOI: 10.1007/s10681-009-9994-4

21. Khlestkina E.K., Salina E.A., Pshenichnikova T.A., Röder M.S., Börner A. Glume coloration in wheat: Allelism test, consensus mapping and its association with specific microsatellite allele. Cereal Research Communications. 2009;37(1):37-43. DOI: 10.1556/CRC.37.2009.1.5

22. Khlestkina E.K., Shvachko N.A., Zavarzin A.A., Börner A. Vavilov’s series of “green revolution” genes. Russian Jour­ nal of Genetics. 2020;56(11):1371-1380. DOI: 10.1134/s1022795420110046

23. Koller O.L., Zeller F.J. The homoeologous relationships of rye chromosomes 4R and 7R with wheat chromosomes. Genetics Research. 1976;28(2):177-188. DOI: 10.1017/s0016672300016852

24. Korotkova A.M., Gerasimova S.V., Khlestkina E.K. Current achievements in modifying crop genes using CRISPR/ Cas system. Vavilov Journal of Genetics and Breeding. 2019;23(1):29-37. DOI: 10.18699/VJ19.458

25. Короткова А.М., Герасимова С.В., Шумный В.К., Хлесткина Е.К. Гены сельскохозяйственных растений, модифицированные с помощью системы CRISPR/Cas. Вавиловский журнал генетики и селекции. 2017;21(2):250-258. DOI: 10.18699/VJ17.244

26. Korzun V., Roder M.S., Wendehake K., Pasqualone A., Lotti C., Ganal M.W. et al. Integration of dinucleotide microsatellites from hexaploid bread wheat into a genetic linkage map of durum wheat. Theoretical and Applied Genetics. 1999;98:1202-1207. DOI: 10.1007/s001220051185

27. Кулуев Б.Р., Михайлова Е.В., Кулуев А.Р., Галимова А.А., Заикина Е.А., Хлесткина Е.К. Редактирование геномов представителей трибы Пшеницевые с использованием системы CRISPR/CAS. Молекулярная биология. 2022;56(6):949-968. DOI: 10.31857/S0026898422060155

28. Левитский Г.А. Успехи генетической цитологии и ее применение к культурным растениям. В кн.: Дости­ жения и перспективы в области прикладной ботаники, генетики и селекции. Ленинград, 1929. С.87-98).

29. Левитский Г.А., Кузьмина Н.Е. Кариологический метод в систематике и филогенетике рода Festuca (подр. Eu­Festuca). Труды по прикладной ботанике, генетике и селекции. 1927;17(3):3-36.

30. Левитский Г.А. Обзор работ цитологической лаборатории Всесоюзного института растениеводства (бывш. Институт прикладной ботаники и новых культур), 1927–1930. Труды по прикладной ботанике, генетике и селекции. 1931;27(1):9-17).

31. Lewitzky G.A. The karyotypes of some pairs of related forms of plants. Botanicheskii zhurnal = Botanical Journal. 1940;25(4-5):292-296. [in Russian] (Левитский Г.А. Кариотипы некоторых пар родственных форм растений. Ботанический журнал. 1940;25(4-5):292-296).

32. Li B., Jia Y., Xu L., Zhang S., Long Z., Wang R. et al. Transcriptional convergence after repeated duplication of an amino acid transporter gene leads to the independent emergence of the black husk/pericarp trait in barley and rice. Plant Biotechnology Journal. 2024;22(5):1282-1298. DOI: 10.1111/pbi.14264

33. Li M., Li X., Zhou Z., Wu P., Fang M., Pan X. et al. Reassessment of the four yield-related genes Gn1a, DEP1, GS3, and IPA1 in rice using a CRISPR/Cas9 system. Frontiers in Plant Sci­ ence. 2016;7:377. DOI: 10.3389/fpls.2016.0037

34. Li Z., Liu Z.B., Xing A., Moon B.P., Koellhoffer J.P., Huang L. et al. Cas9-guide RNA directed genome editing in soybean. Plant Physiology. 2015;169(2):960-970. DOI: 10.1104/pp.15.00783

35. Malnoy M., Viola R., Jung M.H., Koo O.J., Kim S., Kim J.S. et al. DNA-Free genetically edited grapevine and apple protoplast using CRISPR/Cas9 ribonucleoproteins. Frontiers in Plant Science. 2016;7:1904. DOI: 10.3389/fpls.2016.01904

36. McIntosh R.A., Yamazaki Y., Dubcovsky J., Rogers J., Morris C., Appels R., Xia X.C. Catalogue of gene symbols for wheat: [website]. Available from: http://www.shigen.nig.ac.jp/ wheat/komugi/genes/symbolClassList.jsp [accessed Jun. 06, 2025].

37. Naranjo T., Fernández-Rueda P. Homoeology of rye chromosome arms to wheat. Theoretical and Applied Genetics. 1991;82(5):577-586. DOI: 10.1007/BF00226793

38. Naranjo T., Roca A., Goicoechea P.G., Giraldez R. Arm homoeology of wheat and rye chromosomes. Genome. 1987;29(6):873-882. DOI: 10.1139/g87-149

39. Nekrasov V., Wang C., Win J., Lanz C., Weigel D., Kamoun S. Rapid generation of a transgene-free powdery mildew resistant tomato by genome deletion. Scientific Reports. 2017;7(1):482. DOI: 10.1038/s41598-017-00578-x

40. Paterson A.H., Wing R.A. Genome mapping in plants. Current Opinion in Biotechnology. 1993;4(2):142-147. DOI: 10.1016/0958-1669(93)90114-C

41. Pont C., Murat F., Confolent C., Balzergue S., Salse J. RNA-seq in grain unveils fate of neoand paleopolyploidization events in bread wheat (Triticum aestivum L.). Genome Biology. 2011;12(12):R119. DOI: 10.1186/gb-2011-12-12-r119

42. Rabanus-Wallace M.T., Hackauf B., Mascher M., Lux T., Wicker T., Gundlach H. et al. Chromosome-scale genome assembly provides insights into rye biology, evolution and agronomic potential. Nature Genetics. 2021;53(4):564-573. DOI: 10.1038/s41588-021-00807-0

43. Salina E.A., Leonova I.N., Efremova T.T., Röder M.S. Wheat genome structure: translocations during the course of polyploidization. Functional and Integrative Genomics. 2006;6(1):71-80. DOI: 10.1007/s10142-005-0001-4

44. Salse J., Abrouk M., Bolot S., Guilhot N., Courcelle E., Faraut T. et al. Reconstruction of monocotelydoneous proto-chromosomes reveals faster evolution in plants than in animals. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2009;106(35):14908-14913. DOI: 10.1073/pnas.0902350106

45. Semilet T., Shvachko N., Smirnova N., Shipilina L., Khlestkina E. Using DNA markers to reconstruct the lifetime morphology of barley grains from carbonized cereal crop remains unearthed at Usvyaty Settlement. Biological Communica­ tions. 2023;68(1):3-9. DOI: 10.21638/spbu03.2023.101

46. Семилет Т.В., Смирнова Н.В., Швачко Н.А., Ковалева О.Н., Хлесткина Е.К. Восстановление архитектоники колоса древнего ячменя из раскопа Усвятского городища XII века. Труды по прикладной ботанике, генетике и селекции. 2024;185(3):199-209). DOI: 10.30901/22278834-2024-3-199-209

47. Shibaike H. Molecular genetic mapping and plant evolutionary biology. Journal of Plant Research. 1998;111:383-388. DOI: 10.1007/BF02507802

48. Shoeva O.Yu., Mursalimov S.R., Gracheva N.V., Glagoleva A.Y., Börner A., Khlestkina E.K. Melanin formation in barley grain occurs within plastids of pericarp and husk cells. Scientific Reports. 2020;10(1):179. DOI: 10.1038/s41598019-56982-y

49. Sun L., Yang W., Li Y., Shan Q., Ye X., Wang D. et al. A wheat dominant dwarfing line with Rht12, which reduces stem cell length and affects gibberellic acid synthesis, is a 5AL terminal deletion line. The Plant Journal. 2019;97(5):887-900. DOI: 10.1111/tpj.14168

50. Sun S., Wang J., Yu J., Meng F., Xia R., Wang L. et al. Alignment of common wheat and other grass genomes establishes a comparative genomics research platform. Frontiers in Plant Science. 2017;8:1480. DOI: 10.3389/fpls.2017.01480

51. Sun Y., Zhang X., Wu C., He Y., Ma Y., Hou H. et al. Engineering herbicide-resistant rice plants through CRISPR/Cas9mediated homologous recombination of acetolactate synthase. Molecular Plant. 2016;9(4):628-631. DOI: 10.1016/j.molp.2016.01.001

52. Svitashev S., Young J.K., Schwartz C., Gao H., Falco S.C., Cigan A.M. Targeted mutagenesis, precise gene editing, and site-specific gene insertion in maize using Cas9 and guide RNA. Plant Physiology. 2015;169(2):931-945. DOI: 10.1104/pp.15.00793

53. Ухатова Ю.В., Ерастенкова М.В., Коршикова Е.С., Крылова Е.А., Михайлова А.С., Семилет Т.В. и др. Улучшение культурных растений при помощи системы CRISPR/Cas: новые гены-мишени. Молекулярная биология. 2023;57(3):387-410). DOI: 10.31857/S0026898423030151

54. Van Deynze A.E., Nelson J.C., Sorrells M.E., McCouch S.R., Dubovsky J., Dvorák J. et al. Molecular-genetic maps for group 1 chromosomes of Triticeae species and their relation to chromosomes in rice and oat. Genome. 1995;38(1):45-59. DOI: 10.1139/g95-006

55. Вавилов Н.И. Закон гомологических рядов в наследственной изменчивости. В кн.: Труды III Всероссийского съезда по селекции и семеноводству в г. Саратов 4–13 июня 1920 г. Вып. 1. Саратов; 1920. С.41-56).

56. Vavilov N.I. The law of homological series in variation. Jour­ nal of Genetics. 1922;12(1):47-89. DOI: 10.1007/BF02983073

57. Wang C., Shu Q. Fine mapping and candidate gene analysis of purple pericarp gene Pb in rice (Oryza sativa L.). Chinese Science Bulletin. 2007;52:3097-3104. DOI: 10.1007/s11434007-0472-x

58. Wang Y., Cheng X., Shan Q., Zhang Y., Liu J., Gao C. et al. Simultaneous editing of three homoeoalleles in hexaploid bread wheat confers heritable resistance to powdery mildew. Nature. Biotechnology. 2014;32(9):947-951. DOI: 10.1038/nbt.2969

59. Zhang Y., Liang Z., Zong Y., Wang Y., Liu J., Chen K. et al. Efficient and transgene-free genome editing in wheat through transient expression of CRISPR/Cas9 DNA or RNA. Nature Communications. 2016;7:12617. DOI: 10.1038/ncomms12617

60. Zheng X., Yang S., Zhang D., Zhong Z., Tang X., Deng K. et al. Effective screen of CRISPR/Cas9-induced mutants in rice by single-strand conformation polymorphism. Plant Cell Reports. 2016;35(7):1545-1554. DOI: 10.1007/s00299-0161967-1